Reproducción y Potencial Reproductivo en Peces Marinos (PDF)

Instituto de Investigaciones Marinas (CSIC) Universidad de Vigo Curso doctorado Ecología de la reproducción y potencial reproductivo en las poblaciones de...

Instituto de Investigaciones Marinas (CSIC) Universidad de Vigo Curso doctorado Ecología de la reproducción y potencial reproductivo en las poblaciones de peces marinos Fran Saborido-Rey 1. INTRODUCCIÓN.................................................................................................................................. 3 2. MECANISMOS REPRODUCTIVOS................................................................................................... 3 2.1. ESTRATEGIAS REPRODUCTIVAS.......................................................................................................... 3 2.2. PERSPECTIVA TEMPORAL DE LA REPRODUCCIÓN................................................................................ 5 2.2.1. Formación y desarrollo de las gónadas.................................................................................... 5 2.2.2. Métodos para determinar el grado de desarrollo gonadal..................................................... 13 2.2.3. Talla / edad de primera maduración....................................................................................... 18 2.2.4. Estacionalidad de la reproducción.......................................................................................... 23 2.3. ASPECTOS ESPACIALES DE LA REPRODUCCIÓN................................................................................. 26 2.4. RECURSOS PARENTALES EN LA REPRODUCCIÓN............................................................................... 27 2.4.1. Fecundidad.............................................................................................................................. 29 2.4.2. Reparto del consumo energético............................................................................................. 33 2.4.3. Bioenergética de la reproducción........................................................................................... 36 2.4.4. Bioenergética de la maduración del ovario............................................................................ 37 2.4.5. Control endocrino................................................................................................................... 40 2.4.6. Métodos de estimación de la fecundidad................................................................................. 41 3. RELACIÓN STOCK PARENTAL – RECLUTAMIENTO............................................................. 44 3.1. CONCEPTO DE POTENCIAL REPRODUCTIVO....................................................................................... 45 3.1.1. Efecto materno sobre la producción de huevos del stock y viabilidad de huevos y larvas...... 47 3.1.2. Efecto de la estructura demográfica sobre el momento de la puesta...................................... 51 3.1.3. Variabilidad en la estructura espacial de la puesta y posibles efectos en el reclutamiento.... 52 3.2. RELACIONES EMPÍRICAS STOCK REPRODUCTOR – RECLUTAMIENTO Y SUS PROBLEMAS................... 53 3.2.1. Problemas de las relaciones stock-reclutamiento................................................................... 56 3.3. FLUCTUACIONES EN EL RECLUTAMIENTO......................................................................................... 59 3.3.1. Teorías ecológicas de las fluctuaciones en el reclutamiento................................................... 61 3.3.2. Incidencia del potencial reproductivo en el reclutamiento..................................................... 65 4. REFERENCIAS.................................................................................................................................... 69 Fran Saborido-Rey, +(34) 986 21 44 66; [email protected] 1. Introducción Los primeros estudios del comportamiento reproductivo de los peces desde la perspectiva de la dinámica de poblaciones y su relación con el medio ambiente se remontan a principios del siglo pasado. Es de amplio reconocimiento que los primeros estadios vitales (huevos, larvas y etapas tempranas de juveniles) son críticos para las fluctuaciones en la abundancia de las poblaciones de peces explotadas. En los últimos años se ha extendido una nueva visión acerca de la importancia maternal (fecundidad, calidad de los huevos/larvas, estados de condición, bioenergética,...) en los procesos de reclutamiento, comprobandose que tiene una importante influencia en las fluctuaciones del reclutamiento. El estudio de la ecología de la reproducción, entendida desde éste enfoque, es pues de vital importancia para entender la dinámica de las poblaciones. Por eso abordaremos el presente curso desde esta perspectiva: El estudio de los mecanismos reproductivos (estrategias reproductivas, bioenergética, relación parental-progenie...) y su incidencia en el reclutamiento y en las fluctuaciones observadas en el mismo. 2. Mecanismos reproductivos 2.1. Estrategias reproductivas Mientras el pez es inmaduro toda la energía adquirida se reparte entre el crecimiento y la supervivencia. Al madurar gran parte de esta energía debe ser dedicada a los diversos procesos reproductivos. El éxito reproductivo dependerá enormemente de donde y cuando se reproduce y de como los recursos energéticos se dedican para la reproducción. El cómo, cuando y donde se reproduce con relación a los efectos de los factores medioambientales es el objetivo básico del estudio de la ecología de la reproducción. ¿Cuánto debe invertir un organismo en cada acto de reproducción? Se distingue claramente entre el factor inmediato (mecanismo fisiológico) y los factores últimos (circunstancias de la historia biológica y del ambiente) que determinan el reparto de los recursos entre los tejidos y actividades reproductoras y las no reproductoras. 3  Cada individuo tiene un conjunto de rasgos reproductivos los cuales están determinados por su genotipo y de aquí por la historia evolutiva del conjunto de genes de los cuales el individuo es miembro. La combinación de los rasgos reproductivos de los individuos pertenecientes al mismo conjunto genético puede ser considerada como la estrategia reproductiva de esos individuos. Algunos rasgos pueden ser plásticos, mostrando variación, pero otros pueden ser inflexibles, mostrando poca variación. El medio ambiente que un individuo experimenta determinará la expresión del rasgo. Los peces muestran una gran profusión de modelos reproductivos. La mayoría de las especies tienen sexos separados, pero hay especies que son hermafroditas secuenciales y unas pocas que son hermafroditas sincrónicos. La mayoría de las especies son ovíparas, pero algunas, y de no escasa importancia, son vivíparas. Algunas especies son semélparas, aunque la mayoría son iteróparas. Estos modelos se resumen en la tabla siguiente. 1. Veces que se reproducen 5. Características sexuales secundarias a. Semélparo.- Se reproduce una vez en la a. Monomorfismo vida. b. Dimorfismo sexual b. Iteróparo.- Se reproduce más de una i. Dimorfismo permanente vez. ii. Dimorfismo temporal 2. Respecto al género c. Polimorfismo.- Más de una forma a. Gonocorístico.- sexos separados. distinguible en uno o en los dos sexos. b. Hermafrodita 6. Lugar de freza i. Simultaneo a. No definido ii. Protándrico b. Definido iii. Protogínico 7. Cuidado parental c. Partenogenético a. Sin cuidado. Oviparidad sin cuidado i. Hibridogenético posterior a la freza ii. Ginogenético b. Cuidado del macho 3. Modo de fertilización c. Cuidado de la hembra a. Externa i. Oviparidad con cuidado posterior a b. Interna la freza c. Bucal ii. Viviparismo 4. Cópula 1) Facultativo a. Promiscuidad 2) Obligado b. Poligamia a) Lecitotrófico. Antiguo i. Poligínia ovoviviparismo. ii. Poliandria b) Matrotrófico. Antiguo c. Monogamia viviparismo. d. Cuidado biparental Uno de los aspectos más importantes en esta clasificación es la que hace referencia la cuidado materno, con la distinción de dos tipos: el oviparismo y el viviparismo. Las especies ovíparas son aquellas que ponen huevos, y esros son fecundados externamente por el macho. En las especies vivíparas los huevos son fecundados internamente y el 4 embrión es retenido en el sistema reproductor materno por un periodo de tiempo determinado. En algunas especies, típicamente ovíparas, se puede producir ocasionalmente una fertilización interna, es un tipo de viviparismo facultativo. Pero lo normal es que el viviparismo sea obligado, es decir la fertilización interna es un requisito imprescindible para el éxito reproductivo. En este caso, se puede distinguir, a su vez, dos modos reproductivos: el viviparismo lecitotrófico, donde el embrión se desarrolla mayoritariamente a expensas del vitelo acumulado por la hembra en el huevo; y el viviparismo matrotrófico, donde hay un aporte continuo de nutrientes de la madre al embrión. 2.2. Perspectiva temporal de la reproducción Para maximizar el éxito reproductivo, un individuo debe repartir sus recursos energéticos adecuadamente y además, debe procurar que su descendencia nazca en las condiciones medioambientales adecuadas. Por tanto la estacionalidad con que se produce la puesta es de vital importancia para el futuro desarrollo y supervivencia de la descendencia. 2.2.1. Formación y desarrollo de las gónadas (Bone et al., 1995), Nagahama (1983) El aparato reproductor de los peces, a diferencia del resto de vertebrados, es extremadamente variable, reflejo del amplio rango de modalidades reproductivas que presentan, incluyendo el viviparismo. En este capítulo revisaremos solo el caso de las hembras. Inicialmente el ovario se forma como un tubo hueco que se comunica con el oviducto, cuya pared interna se pliega posteriormente adquiriendo una gran superficie. La estructura del ovario, desde el peritoneo hacia la cavidad corporal es como sigue: Epitelio germinal, en continuo del peritoneo, a pesar de su nombre no contine células germinales que se han trasladado hacia el interior (cortex). Sin embargo sí sufre división celular para poder expandirse al madurar el ovario en cada estación reproductiva. Por dentro se sitúa la Tunica albuginea, una capa de tejido conjuntivo. 5  A continuación se encuentra el Cortex que contine a las oogonias, ovocitos y folículos. Estos componentes corticales se encuentran embebidos en el estroma, que es tejido conectivo, vascular y neural. Por último se encuentra la medula, apenas distinguible (en cambio es la parte que se diferencia en machos). En los teleósteos existe una cavidad interna, el lumen, permanente o no, formada durante el desarrollo ovárico por una invaginación que atrapa una porción de celoma, esta cavidad está, por tanto rodeada de epitelio germinal. Al lumen se liberan los ovocitos tras ser ovulados. Las células primordiales (oogonias) que dan origen a los ovocitos se encuentran en la pared interna. El ovario consiste pués, básicamente, en: las oogonias, los ovocitos, las células foliculares que los rodean, el tejido conjuntivo que los sostiene, el tejido vascular y nervioso y los epitelios. En algunas especies ambos ovarios se fusionan al principio del desarrollo en un órgano único. La mayoría de los peces son reproductores cíclicos y el ovario cambia extraordinariamente de aspecto en las distintas fases del ciclo reproductivo. Los aspectos morfológicos del desarrollo de los ovocitos, incluyendo el desarrollo asociado de las células foliculares son esencialmente los mismos en las especies ovíparas que en las vivíparas lecitotróficas, pero varía considerablemente en las especies que presentan viviparismo matrotrófico. En las especies vivíparas los ovocitos maduros se fertilizan internamente y las larvas se retienen en el interior de la hembra durante un tiempo muy variable hasta que completan su desarrollo. En las especies vivíparas matrotróficas, la larva en desarrollo depende en gran medida del aporte materno continuo de nutrientes. Por tanto en estas especies el ovario tiene no solo una función gametogenética y endocrina, sino también de transferencia de nutrientes. Oogenesis Wallace y Selman (1981), De Vlaming (1983), Guraya (1986), Tyler y Sumpter (1996) Los ovocitos de los peces se desarrollan a partir del epitelio del lúmen del ovario. Existe la duda de si en los peces los ovocitos se desarrollan a partir de un stock de precursores ya presentes en el ovario desde la pubertad, como ocurre en mamíferos, o si la oogenesis (entendida como la producción de nuevos ovocitos) puede ocurrir en el 6 ovario adulto. Barr (1963) concluyó que en la mayoría de los peces la oogenesis parece ser un proceso cíclico, con un máximo que ocurre poco después de la puesta. Pero a esto se han citado ya unas cuantas excepciones donde la oogenesis de novo no existe en adultos. La terminología usada para definir el desarrollo del ovocito y sus partes en la bibliografía es confusa. Aquí nos referiremos a ovocito, como al conjunto del nucleo y ooplasma rodeado del oolema (o envuelta vitelina) y zona radiada; estás dos capas son el origen del corion. Folículo se refiere al ovocito y los tejidos que lo envuelven (granulosa, teca y epitelio superficial en un folículo maduro), que denominaremos pared folicular. El desarrollo de los ovocitos comprende los siguientes estados: crecimiento primario, alveolos corticales, vitelogénesis y maduración. La ovulación la consideraremos como un proceso, mas que un estado, que se produce al final de la maduración. Crecimiento primario Es la fase inicial, desde la formación del ovocito a partir de las vesículas germinales. Aunque en esta fase el oocito crece considerablemente el tamaño es muy pequeño en comparación con el ovario. Comprende las siguientes fases: Nucleolo-cromatina: cada ovocito se rodea inicialmente de una células prefoliculares de forma escamosas y se agrupan de forma anidada. Los ovocitos tienen un núcleo muy grande, rodeado de una delgada capa de citoplasma. El núcleo contiene un nucleolo único, también muy grande. Estado perinucleolar: A medida que el ovocito crece, el núcleo (vesicula germinal) también aumenta de tamaño y aparecen múltiples nucleolos, generalmente en la perifería. El citoplasma se tiñe uniformemente, aunque en su estado más avanzado pueden observarse vacuolas en el citoplasma. Al final de este estado, en la superficie del 7 ovocito se extienden numerosos microvilli al mismo tiempo que los materiales precursores del corion se empiezan a acumular en manchas. Ovocitos en este estado están presentes en los ovarios de todas las hembras, y constituyen su totalidad en las hembras juveniles. Los ovocitos pueden permanecer durante años en este estado en el ovario. Ovocito de Hippoglossoides platessoides en alveolos Ovocito de S. mentella en alveolos corticales corticales ac.- alveolos corticales; Cr.- Cromatina; Er.- Eritrocito; ev/mv.- Envuelta vitelina; f.- folículo; Gr.- Granulosa; N.- nucleo; N-Cr.- Estoado de nucleolo-Cromatina; nc/Nu.- Nucleolos; op.- Estado perinuclear; Te.- Teca Alvéolos corticales Este estado se caracteriza por la aparición de vesículas o alveolos en el citoplasma. Con la preparación convencional de H&E estas estructuras se observan como esferas huecas, pero se pueden teñir con otros colorantes (azul Alcian, azul de toluidina, PAS, tetróxido de osmio). Las vesículas aumentan de tamaño y número hasta formar varias filas en la periferia del citoplasma, dando origen a los alveolos corticales. Estas vesículas liberan su contenido en el espacio perivitelino dentro de las membranas del huevo durante la fertilización. No constituyen vitelo en sentido estricto, ya que su función no será la de alimentar al embrión y por tanto el término equivalente de ‘vesículas de vitelo’ que aparece a veces en la bibliografía es confuso e incorrecto, debiendo ser reemplazado por el término ‘alveolos corticales’. La aparición de estas estructuras significa que ese ovocito ha comenzado el proceso de maduración y el pez ha entrado en la fase adulta. El corion (zona radiata, membrana vitelina, zona pelúcida) aparece normalmente en este estado y algunos autores utilizan la presencia de ambas estructuras (alveolos corticales y córion) para definir este estado. Sin embargo el momento en el que el córion aparece varía según las especies. 8  La aparición de estas estructuras significa que ese ovocito ha comenzado el proceso de maduración y por tanto, en condiciones normales, continuará el desarrollo dentro de ese ciclo reproductivo. Vitelogénesis Se caracteriza por la aparición de esferas o glóbulos llenos de vitelo. Al principio los gránulos son de pequeño tamaño y se hacen mayores al avanzar este estado. Las esferas de vitelo pueden mantener su integridad a lo largo de toda la fase de crecimiento del ovocito, fusionándose al final formando una masa fluida continua, que le da a los ovocitos su típico aspecto transparente. Lo normal es que esto no ocurra hasta el final de la fase de crecimiento del ovocito. Aunque en la mayoría de los teleósteos estudiados los alvéolos corticales aparecen antes de la fase de acumulación de vitelo, existen excepciones (ej. Dicentrarchus labrax), en que se forman después. Ovocito al comienzo de la vitelogénesis Ovocito al final de la vitelogénesis ac.- alveolos corticales; N.- nucleo; nc.- Nucleolos; f.- folículo; ev.- Envuelta vitelina; v.- gránulo de vitelo; vs.- vaso sanguíneo A menudo este estado se subdivide por conveniencia en fases sucesivas - vitelogenésis primaria, secundaria y terciaria, aunque esta terminología no es muy consistente. A medida que se desarrolla, las células de la pared folicular se multiplican y se estratifican, distinguiendose una capa continua (la granulosa) y las distintas capas exteriores de la cubierta del folículo (la teca). Por tanto los ovocitos vitelogénicos están rodeados de dos capas de células 9 principales: una exterior (la teca) y otra interior (la granulosa), que están separadas por una membrana basal. La teca contiene fibroblastos, fibras de colágeno, capilares y en algunas especies, células especializadas secretoras de esteroides. Maduración Cuando el ovocito ha completado su desarrollo, la estimulación hormonal desencadena la maduración del ovocito, tras la cual este será liberado en el lúmen del ovario. El inicio de este estado está marcado por la migración del núcleo hacia la periferia del citoplasma y la fusión de su membrana. Se produce entonces la primera división meiótica, por la cual una de las células haploides se quedaría con la práctica totalidad del material citoplasmático, mientras que la otra, denominado primer cuerpo polar, degenerará. Las fotografías de esta estructura son raras en la bibliografía sobre peces. La liberación del segundo cuerpo polar, tras la segunda división meiótica, ocurre tras la ovulación. Ovocitos en el inicio de la maduración Ovocitos al final de la maduración ac.- alveolos corticales; N.- nucleo; f.- folículo; ev.- Envuelta vitelina; ov.- ovocito en vitelogénesis; om.- ovocito en maduración; oh.- Ovocito hidratado; fpa.- folículo postovulatorio En algunas especies durante el proceso de maduración la coalescencia de los glóbulos de vitelo ocurre simultáneamente a la migración de núcleo. En muchas especies de teleósteos al final de la maduración se produce el fenómeno conocido como hidratación, que consiste en la incorporación rápida de agua, produciendo un nuevo incremento en el tamaño del ovocito. Este proceso es muy marcado en las especies de peces marinos que producen huevos flotantes. Sirve por un lado para facilitar la expulsión de los ovocitos por el aumento de la presión interna del ovario, y por otro lado para favorecer la flotabilidad de los huevos en el agua de mar. El inicio de la hidratación es indicativo de la puesta inminente en un plazo de horas (Fulton, 1898). 10  Al final de la maduración se produce la ovulación, ésta ocurre con la ruptura del folículo que contenía el ovocito, que es liberado así en el lúmen del ovario. Los folículos postovulatorios que resultan de este proceso se identifican fácilmente cuando son recientes, pero degeneran más o menos rápidamente dependiendo de la temperatura (del orden de horas a 20 ºC al orden de meses a 0ºC). Los folículos postovulatorios antiguos no se distinguen fácilmente de los ovocitos en atresia (degeneración). Hay que señalar que la ovulación y la puestas son dos procesos totalmente separados, controlados por distintos mecanismos. Es por este motivo que en ausencia de observaciones directas es muy difícil conocer exactamente el número de huevos realmente puestos (fecundidad real) y generalmente solo podemos llegar a conocer el número de huevos que van a ser ovulados (fecundidad potencial). Folículo postovulatorio Ovocito atrésico Atresia Guraya (1986) La atresia folicular, o simplemente atresia, es un proceso degenerativo por el cual ovocitos en varios estados de desarrollo son reabsorbidos en el ovario. Hacia el final de la puesta, la atresia es muy común y es necesario aprender a distinguir entre este tipo de ovocitos y los normales. La atresia se produce sobre los ovocitos que tras la puesta no han ovulado, pero puede afectar a los que están en desarrollo, incluso al inicio de la vitelogénesis. La atresia folicular ocurre de forma similar en todas las especies de peces. Las células de la granulosa invaden el citoplasma del ovocito y digieren el vitelo. Estas células fagocíticas de la granulosa finalmente degeneran. El mecanismo de atresia es muy importante en diversas especies para regular el número de huevos que van a ser liberados. Por este fenómeno se reduce el número de huevos (fecundidad) y se recupera la energía acumulada en el ovocito. 11  Embriogénesis Nos referiremos aquí, y de forma muy breve, solo al proceso del desarrollo embrionario intralumenal, es decir, dentro del ovaio (especies vivíparas). La duración de la embriogénesis intralumenal es muy variable entre especies, desde aquellas en las que los embriones permanecen por poco tiempo en el ovario y salen al exterior en un estado temprano de desarrollo (como Helicolenus dactylopterus), hasta especies en las que el embrión se desarrolla notablemente, más allá de la fase larvaria, naciendo un individuo juvenil (típico de viviparos matrotróficos, con desarrollo de placenta como diversos elasmobranquios). En las especies de Sebastes el viviparismo es lecitotrófico, el papel de la madre tras la fertilización se limita al intercambio gaseosos y eliminación de la excrección. El embrión se desarrolla completamente antes de nacer, consumiendo prácticamente todo el vitelo. La eclosión se produce poco antes o poco después del parto. Las larvas que no llegan a nacer comienzan un proceso de degeneración y reabsorción por parte del ovario. Desarrollo embrionario en S. mentella Larva en el comienzo del estado de cuerpo Larva al final del estado de cuerpo embriónico, embrionario y folículo postovulatorio donde ya se distingue el cerebro y los ojos. Larva al comienzo del estado X donde ya se identifica Larva próxima a la puesta. Tubo digestivo la pigmentación retinal y el tubo digestivo, pero aún totalmente formado, boca abierta. Carece de vitelo. conserva vitelo. 12  2.2.2. Métodos para determinar el grado de desarrollo gonadal West (1990) Clasificación macroscópica Se efectúa asignando a los individuos características que se pueden diferenciar a simple vista. Muchos de los esquemas de clasificación existentes se diseñaron para especies concretas, pero hay que decir que existe muy poca variación en el modelo de desarrollo gonadal en teleósteos y no se justifica la proliferación de esquemas de maduración por especies. La mayor parte de ellas pueden ser clasificadas según una escala simple de cinco puntos, tales como: inmaduro (juvenil), maduración inicial, maduración final, puesta y postpuesta. En especies vivíparas la escala es más compleja, incluyendo la siguientes estados: inmaduro (juvenil), maduración inicial, maduro- fertilizado, extrusión larvaria, postpuesta y recuperación. Las especies vivíparas suelen además desarrollar mixopterigios (órganos copuladoras), que permiten la identificación externa del sexo y en algunos casos de los estados de madurez en machos. En vivíparos matrotróficos la complejidad de la escala es aún mayor: en machos es parecida a la de los teleósteos, pero en hembras hay que distinguir entre los estados de madurez del ovario (juvenil, maduración y maduro) y los del útero (desarrollo, diferenciación, gestante y postnatal). El método macroscópico es el más sencillo, barato y rápido, pero puede ser subjetivo y su precisión siempre es incierta. La maduración es un proceso continuo y su división en estados discretos de desarrollo es difícil, sobre todo en los estados de transición. Clasificación microscópica Se basa en el análisis de cortes histológicos de gónadas (generalmente ovarios). Produce información muy precisa del estado de desarrollo de los ovocitos, aunque la interpretación es a menudo confusa debido a las diferencias terminológicas entre los autores. En este tipo de análisis la estandarización terminológica es un aspecto fundamental y uno de los principales problemas. Dada la naturaleza progresiva del desarrollo de los ovocitos, es esperable que el cambio del aspecto de los mismos sea gradual dentro de cada ovario y por tanto hay que determinar un criterio a adoptar para hacer una clasificación en estados. Sin embargo la 13  secuencia es la misma en todas las especies. En la mayoría de los casos los ovarios se clasifican por el estado de desarrollo más avanzado presente, independientemente de su frecuencia. Otros autores basan la clasificación en los números relativos de cada uno de los tipos de ovocitos. La primera opción es mucho más simple y en nuestra opinión más correcta: la aparición de un tipo de ovocitos en el ovario indica inequívocamente que ha entrado en un estado particular del desarrollo. Pero teniendo en cuenta que en casi todas las especies se desconoce la duración de cada estado, la asignación basada en las frecuencias de aparición de los tipos de ovocitos tiene una componente de subjetividad evidente. Indices corporales Se han introducido buscando un criterio simple y objetivo de cuantificar el desarrollo gonadal. Son índices que relacionan el tamaño gonadal con el somático. El índice gonadosomático o gonadal (GSI). Es el más común, también llamado coeficiente de madurez. Es el peso de la gónada expresado como porcentaje del peso corporal eviscerado o eviscerado y sin ovario. En la mayoría de especies con puesta estacional este índice cambia muy notoriamente en las sucesivas etapas del desarrollo gonadal. En cambio en peces sin estacionalidad en la puesta este índice apenas varía a nivel poblacional. Los índices gonadales pueden ser una herramienta útil para la identificación del momento de la puesta, pero no suele permitir la clasificación en estados de madurez, por lo que tienen que usarse junto con otros métodos de diagnóstico. Espadin Sardina 6 Es un método con una larga historia, sin embargo es 4 IGS necesario evaluar su idoneidad para el caso concreto de cada 2 especie (De Vlaming et al. 1982), comprobando previamente lo 0 siguiente: Agos. Sep. Oct. Nov. Dic. Ene. Feb. Mar. Abr. May. Jun. Jul. 14  La regresión entre el peso gonadal y el peso/talla del pez debe tener intersección cero. La correlación entre peso del ovario y peso del pez debe ser significativa. El coeficiente de variación del peso gonadal debe ser constante en todas las tallas del rango. La regresión entre el peso gonadal y el peso corporal/talla no debe ser significativamente diferente en los distintos estados de desarrollo. Estas limitaciones son inherentes al uso de proporciones de cualquier tipo. Se trata de que cuando se analiza el GSI en una especie se debe conocer si los peces van a mantener la misma proporción peso corporal-peso gonadal sea cual sea su talla, edad, área o época. Si esto no se cumple, el GSI no es válido para la clasificación en estados de desarrollo y solo sirve para delimitar la época de puesta. El índice hepático (HSI). Love (1970), Bohemen et al. (1981) Es el peso del hígado en proporción al peso corporal, expresado en porcentaje. Permite cuantificar los cambios cíclicos en el peso del hígado, que son debidos fundamentalmente a la acumulación de lípidos y a la síntesis de vitelogenina, precursora del vitelo almacenado en los ovocitos durante la vitelogénesis. Se utiliza con frecuencia como indicador del nivel de reservas del organismo y presenta una tendencia contraria a la del GSI, por eso aunque la interpretación de los cambios cíclicos en el peso del hígado es más compleja, sirve como índice indirecto del estado de madurex sexual, aproximadamente. Obviamente, este índice es útil sólo en aquellas especies en las que el hígado juega un papel importante en la acumulación de reservas alimenticias. 15  Tamaño de los ovocitos Consiste en medir el diámetro de un cierto número de ovocitos de cada ovario (en cortes histológicos o en una submuestra de 800 ovario, a la lupa) y clasificarlos de acuerdo con la posición de la moda de mayor tamaño de la 600 distribución de frecuencias. Se requiere la Diametro (µ) 400 medición de un gran número de ovocitos de cada 200 ovario para tener significación en los resultados. Se suele tomar como diámetro de cada ovocito la 0 media entre el mayor y el menor de cada célula, I II III IV V aunque hay autores que toman el diámetro mayor. Estado Distribución de diámetros de ovocitos en los Existe otra técnica cuantitativa que consiste estados I-V para las tres especies de Sebastes en determinar el volumen relativo que ocupa cada tipo de ovocito –método estereométrico (Weibel 1979). Para ello se utilizan unas retículas que permiten determinar el área total del corte y el área de cada tipo de ovocito, mediante la aplicación de una retícula superpuesta en el ocular del microscopio y un sistema de puntos. El volumen total del corte se calcula como el volumen de un cilindro (o un cubo) cuya altura es el grosor del corte (ej. 3μ) y cuya base es su área del corte. El volumen ocupado por cada tipo de ovocito se extrapola a partir del áreas que ocupa en el corte. Esta técnica es más tediosa y requiere tener en cuenta la teoría de muestreo, pero tiene la ventaja de producir al mismo tiempo una estimación del estado de Sección de un ovario de caballa, mostrando una retícula de Weibel desarrollo y de la fecundidad. Al aplicar un método de diagnóstico basado en el tamaño de los ovocitos es necesario analizar previamente el posible efecto de la talla y la edad de la hembra sobre el mismo. El método de conservación de los ovarios también produce alteraciones en las dimensiones que es necesario tener en cuenta. Otro factor a tener en cuenta es la posible diferencia de tamaños entre ovarios (raramente ocurre) o entre distintas zonas de un mismo ovario (es más frecuente). 16  De acuerdo con la distribución de tamaños de los ovocitos en el ovario, se han identificado los siguientes tipos de desarrollo (Wallace y Selman 1981): - Ovarios con desarrollo sincrónico: todos los ovocitos se desarrollan, maduran y se ovulan al unísono, sin que haya reemplazamiento a partir de estados previos de desarrollo. Este tipo de desarrollo es el que corresponde a las especies semelpáridas. La distribución de tallas de los ovocitos de uno de estos ovarios es unimodal. Ejemplos de este tipo de desarrollo son los salmones, los cefalópodos y el capelin. - Ovarios con desarrollo sincrónico por grupos: hay al menos dos grupos de tamaños de ovocitos presentes al mismo tiempo, siendo normalmente el grupo más avanzado el más homogéneo (unimodal). A medida que progresa el desarrollo de este último grupo se establece una distancia clara entre las distribuciones de tamaños de ambos grupos.El grupo de ovocitos de mayor tamaño corrsponde a los huevos que potencialmente serán liberados en durante ese ciclo reproductivo. Este tipo de desarrollo de presenta en especies boreales: bacalao, platija, limanda, fletán, etc. - Ovarios con desarrollo asincrónico: hay presencia simultánea de ovocitos en todos los estados de desarrollo. La distribución de tallas de los ovocitos en un ovario de este tipo es continua, excepto en el momento de la puesta en que se destacan por su tamaño los ovocitos hidratados, o bien puede presentar modas sucesivas pero sin separación entre ellas. El ejemplo típico son los clupeidos (sardina y anchoa) y en general es propio de las especies de las zonas templadas. (Hay que puntualizar que el hecho de que el periodo reproductivo sea largo no necesariamente implica múltiples puestas para cada hembra, sino que puede ocurrir también si existe una asincronía poblacional en el proceso de maduración individual). 100 Frecuencia (%) 10 Distribuciones de tamaños de huevos del arenque Clupea harengus (linea) y gallineta S. mentella (barras). En gallineta 1 (desarrollo sincrónico por grupos) hay dos grupos de ovocitos, el más grande que serán puestos durante ese ciclo reproductivo, mientras que los 0.1 más pequeños serán puestos en 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7 0.8 0.9 1.0 futuras estaciones reproductivas. En el arenque hay una distribución Diametro del huevo (mm) continua (asincrónico). 17  2.2.3. Talla / edad de primera maduración La edad de primera maduración se define como la edad a la cual un individuo se reproduce por primera vez. Muy asociado con este parámetro está el de la talla de primera maduración. En algunas especies, como hemos visto, los individuos se reproducen una sola vez (es el caso del género Oncorhynchus, el salmón del pacífico), de tal forma que la edad de primera reproducción define, además, la esperanza de vida. En contraposición en las especies iteróparas los adultos sobreviven a la primera puesta. En algunos casos la porción de adultos que sobreviven es muy pequeña (género Salmo) pero en la mayoría de las especies, la maduración no supone un incremento notable en la mortalidad. Pero no todos los individuos de una población se reproducen por primera vez a la misma edad o talla. Así a cada edad o talla existe una proporción de individuos que son maduros y otros que son inmaduros. El vector de proporciones de maduros a cada edad o talla se denomina ojiva de maduración y normalmente se ajusta a una curva del tipo logístico, del tipo: e α + βL P$ = 1 + e α + βL y su transformación logarítmica P$ ln = α + βL 1 − P$ donde P$ = proporción predicha de maduros; α y β son los coeficientes de la ecuación logística y L es la edad o la talla. Además, las propiedades de la distribución binomial permiten el cálculo 100 % de intervalos de confianza a cada talla/edad. 80 A escala poblacional la 60 edad o talla de primera 40 Talla de 1ª maduración maduración se define como la del espadín (Sprattus sprattus) edad o talla a la que el 50 % 20 de los individuos están 0 maduros. Para su cálculo el 60 80 100 120 140 160 180 muestreo debe ser suficiente, Talla (mm) 18 especialmente en las edades y tallas alrededor de las cuales la población empieza a madurar. Por debajo de una cierta talla todos los individuos son inmaduros y no es necesario muestrear intensivamente esta porción de la población. Sin embargo, es interesante muestrear todas las tallas por encima, ya que individuos grandes pueden ser inmaduros. Si el muestreo se realiza durante la época de puesta, una inspección macroscópica de la gónada puede ser suficiente para determinar si un individuo es maduro o no, aunque en ocasiones se puede confundir ovarios en postpuesta/recuperación con inmaduros. Esta confusión es mayor si no existe una sincronía grande del ciclo Edad de Esperanza Especie maduración reproductiva reproductivo a escala poblacional, esto Cynoglossus semifasciatus 1 1 es, si al mismo tiempo existen Pleuronectes americanus 3 4 Lophosetta aquosa 3.5 4.5 individuos en vitelogénesis, en puesta Platichthys stellatus 2.5 5.5 Limanda ferruginea 6.4 5.5 y/o en recuperación, por ejemplo. Pleuronectes americanus 6.5 6.5 Limanda ferruginea 2 7 Tanto en estos casos, como si el Isopsetta isolepsis 3 8 Parophrys vetulus 4 13 muestreo se hace en otras épocas del Solea solea 3.2 13 año, el diagnóstico de la madurez del Glyptocephalus cynoglossus 8.6 14.5 Eopsetta jordani 8 15 individuo se debe realizar Hippoglossus stenolepis 11 16 Hippoglossus hippoglossus 12 17 preferentemente con técnicas Hippoglossoides platessoides 15.2 17 Pleuronectes platessa 4.5 26.5 histológicas. Los peces muestran una amplia variedad de edad de primera maduración. Por un lado, existen especies que se reproducen en pocas semanas (principalmente tropicales) y por otro lado las hay que tardan más de 15 años en reproducirse (el caso de muchas especies de Sebastes). Incluso dentro de un mismo orden existe gran variedad, por ejemplo entre los Pleuronectiformes, Cynoglossus semifasciatus presenta una edad de primera maduración de un año, mientras que Hippoglossus platessoides presenta una edad de primera maduración de 15 años. En numerosas ocasiones el comienzo de la madurez sexual está correlacionada con la esperanza de vida de la especie. En principio este es un hecho lógico, una especie debe reproducirse el número de veces necesario para maximizar la eficacia reproductiva. Así una especie que madure a una edad tardía debe vivir el suficiente número de años para procrear el número de individuos adecuado. Una especie que madura a una edad temprana habrá producido el mismo número de huevos en pocos años. Esto está en relación, además, con el esfuerzo invertido en la reproducción, que llega a ser tan alto 19  que no puede ser mantenido durante mucho tiempo. Sin embargo, este patrón está en función de la estrategia reproductiva, especies con alta fecundidad tienden a madurar antes y vivir menos, reproduciéndose en menos ocasiones. Un aspecto de gran Edad 1ª maduración en diferentes interés en la ecología de la 10 poblaciones de Bacalao (Gadus morhua) reproducción es el hecho de 8 Bacalao Ártico que la edad y talla de primera Islandia maduraccion puede variar 4T 3L 6 4Vn dentro de una misma especie. 4Vs 4W Esta variación puede ser 4 4X espacial o temporal. La 5Z variación espacial en la edad 2 de primera maduración se 0 refiere al hecho de que 1950 1955 1960 1965 1970 1975 1980 1985 1990 1995 2000 poblaciones de la misma especie presentan diferentes valores en distintas áreas de su rango de distribución. Aquí podemos entrar a valorar de que depende que un individuo comience la maduración sexual. Entre especies, como hemos visto, depende mayoritariamente de su historia biológica y del nicho evolutivo que ocupe, es decir, de la estrategia reproductiva de esa especie en concreto. Ahora bien dentro de una especie, ¿qué es lo que hace que un individuo madure antes o después? El primer factor explicativo y el más sencillo, es la talla. Un individuo de pequeño tamaño debe invertir sus energías en crecer para alcanzar el tamaño competitivo propio de su especie. Si en ese momento comenzase a madurar, parte de las energías, y no pocas, debería destinarla a la reproducción, especialmente en el caso de las hembras y, por tanto, no destinaría tanto al crecimiento, lo que podría suponer un claro perjuicio. Podemos asumir que existe una talla óptima a partir de la cual el individuo madura y por tanto sería esperable que en poblaciones no explotadas y en condiciones estables de crecimiento la edad y talla de primera maduración fuesen también estables a lo largo del tiempo. 20  En realidad esto no ocurre. En primer lugar la talla y edad de primera maduración varían con el tiempo en las poblaciones Población en buen estado de peces y en segundo lugar no está tan claro que sea la talla el factor decisivo en Pérdida de individuos la maduración. La explicación básica al grandes y viejos o por qué estos parámetros varían sería por Respuesta compensatoria Reclutamiento bajo cambios en el crecimiento. Así si una Reducción del genotipo “madurar tarde” Reducción del tamaño cohorte crece más rápido que las Selección genética de la población anteriores, alcanzará antes una talla determinada. Por tanto, la talla de primera Mayor disponibilidad de alimento maduración se alcanzará a edad más temprana. Los factores que hacen que una Crecimiento más rápido cohorte crezca más rápido son diversos, cambios en el medio ambiente (una mayor temperatura u otras condiciones Maduración a edad más temprana ambientales que favorezcan la disponibilidad de alimento), una mayor tasa de mortalidad de esa cohorte por causas ambientales que reduzca la competencia intracohorte o lo que es más normal por una reducción en la biomasa de la población por pesca que reduce la competencia intercohorte. Esta menor competencia debe ir acompañada de una mayor disponibilidad de alimento y, por tanto, de una tasa de crecimiento mayor. Esto explicaría la reducción de la edad de primera maduración siendo la talla de primera maduración estable. Esto ha ocurrido en muchas poblaciones. Por ejemplo, en las hembras de platija americana (Hippoglossoides platessoides) del Gran Banco de Terranova la edad de primera maduración decayó desde 14 a 11 años en 5 años, pero la talla permaneció estable. Existen otros muchos ejemplos tanto en poblaciones naturales como en el laboratorio. La reducción de la edad de primera maduración sería pues una respuesta compensatoria a factores poblacionales y/o medioambientales. No obstante, en la mayor parte de los casos documentados, tanto la edad como la talla de primera maduración varían casi conjuntamente, reduciéndose ambos parámetros con el tiempo. La teoría compensatoria explicaría más difícilmente este hecho, aunque aún se podría explicar que un pez sea menor en la primera maduración si adquiere a una edad temprana (y talla menor) la condición física necesaria para llevar a cabo la 21 maduración gonadal. Una segunda explicación sería la proveniente de una selección genética. Si la edad y talla de primera maduración son rasgos heredables, entonces el cambio a edades y tallas menores pasa a ser función de los cambios en la frecuencia genotípica en la población a lo largo del tiempo. En poblaciones fuertemente explotadas, los peces que maduran más tarde tienen pocas posibilidades de sobrevivir para reproducirse. Por el contrario, aquellos peces que maduran antes podrían reproducirse una o dos veces antes de ser capturados. Así se seleccionaría el genotipo de madurar a edades y tallas más tempranas. Esta reducción se produciría aún en ausencia de una mayor abundancia de alimento y sin cambios en las tasas de crecimiento. 100 100 1995 1995 80 80 1992 1992 60 % maduros 60 1996 % maduros 40 40 1996 1993 1997 1994 1993 20 20 1994 1997 0 0 30 40 50 60 70 80 2 3 4 5 6 7 8 Talla Edad Cambios en la talla y edad de primera maduración en la población de bacalao en Flemish Cap A estos factores se les puede añadir otros. La reducción del tamaño de una población no necesariamente producirá una respuesta compensatoria si el aporte de alimento por individuo no se incrementa ya sea por que las condiciones medioambientales sean adversas o o por aumento de la competencia interespecífica. Por otro lado aunque el aporte alimenticio sea mayor, el régimen térmico puede no ser el adecuado para permitir el crecimiento potencial total. Normalmente la talla/edad de primera maduración es más alta en hembras que en machos, aunque existen excepciones. En épocas recientes casi todas las poblaciones sobreexplotadas de peces sufren o han sufrido cambios drásticos en estos parámetros. El primer resultado de dicha reducción es la compensación en la perdida de biomasa reproductora. De esta forma la población compensaría la disminución de adultos, equilibrando teóricamente la pérdida de capacidad de producción de huevos. Sin embargo, existen una serie de limitaciones que hacen que dicha compensación en realidad no ocurra, como veremos más adelante. 22  2.2.4. Estacionalidad de la reproducción Si un individuo tiene que optimizar la producción de descendencia viable, tiene que procurar que ésta se desarrolle en el medio adecuado para favorecer su supervivencia. Las larvas deben eclosionar en un entorno que proporcione alimento apropiado, protección de los predadores y unas condiciones abióticas favorables. La selección de la época de puesta en una especie se basa también en la idoneidad de la condición de las hembras que deben haber acumulado las suficientes reservas energéticas. En latitudes altas los principales cambios estacionales son la temperatura y el fotoperiodo. Correlacionado con los cambios en estos factores abióticos, hay normalmente cambios en la abundancia y calidad del alimento (ciclos de producción en la mar). En invierno la abundancia de fitoplancton es baja, pero aumenta rápidamente en la primavera. Durante el verano la abundancia decae pero suele haber un segundo pico en otoño previo a la caída invernal. En paralelo están los cambios en la abundancia del zooplancton que se alimenta del fitoplancton. Las larvas debido a su tamaño y limitada capacidad locomotora deben alimentarse de presas poco evasivas y del rango de tamaño apropiado. Cuanto más rápido se desarrollen los huevos y las larvas, más rápido dejarán de ser vulnerables a la predación. Así pues en estas latitudes, una primera estrategia es producir huevos con gran contenido de vitelo y en las condiciones abióticas que permitan un rápido desarrollo del huevo y la larva; y en un medio en el que exista la suficiente cantidad de alimento para las larvas. Las especies que habitan en estas latitudes presentan una marcada estacionalidad en la reproducción. Las especies con puesta pelágica muestran un patrón bastante común, en el que la vitelogénesis comienza después del verano, se prolonga durante el invierno y la puesta tiene lugar a finales del invierno y en primavera. Las poblaciones más hacia el norte tienen la puesta más tarde. Así pues hay diferencias 23 notables entre poblaciones de la misma especie en el momento de la puesta dependiendo de las condiciones ambientales. En ocasiones, para la búsqueda de las condiciones óptimas para el desarrollo de la prole el individuo debe migrar, ya que se encuentra en la zona óptima de alimentación del adulto, que no tiene porque ser la misma. Así, es muy común en numerosas especies encontrar marcados patrones de migración que afectan a toda la población de adultos. Es el caso del bacalao del ártico (Noruega), arenque y casi todos de vida pelágica, túnidos... Pero este no es un patrón común a toda la especie y así el bacalao de Flemish Cap no migra y la freza se produce en el mimo lugar donde los adultos se alimentan. En estos casos pueden existir diferencias interanuales en el momento de la puesta, si las condiciones ambientales no son iguales año tras año, aunque no está claro si estas diferencias se deben a las variaciones en las condiciones ambientales o a las diferencias en la estructura por edades. Por tanto la actividad reproductora está intimamente ligada con el medio en el que se desarrolle, las larvas que se desarrollen en ambientes pelágicos serán muy dependientes de los ciclos de producción, como hemos mencionado, pero aquellas que se desarrollan principalmente en el fondo son menos dependientes de estos ciclos y la epoca de puesta puede ser más prolongada e incluso poco estacional, como en el caso del fletán negro. En algunas especies a escala individual la puesta se produce en una sola tanda, es el caso del salmón, o de las especies del género Sebastes. Éstas son vivíparas y las larvas nacen todas con pocas horas de diferencia. A escala poblacional la puesta se puede prolongar alrededor de un mes. El hecho de que nazcan larvas ya formadas y en condiciones de alimentarse por si mismas y la cierta asincronía en la puesta a escala poblacional aumenta las posibilidades de supervivencia de la puesta. Es el caso también de otras especies vivíparas, como muchos tiburones. Ésta, sin embargo, es una excepción ya que en numerosas especies la necesidad de producir un gran número de huevos hace que la hembra libere los mismos en tandas sucesivas, o ‘batches’. La época de puesta se 24 puede entonces prolongar por espacio de varios meses. La producción de huevos en tandas aumenta, además, la posibilidad de que algún grupo de larvas nazca en las condiciones óptimas. Esto es una gran ventaja en un medio ambiente fluctuante como es el de altas latitudes. Estos hechos producen lógicamente una alta variabilidad en las estrategias reproductivas de las especies marinas. Mencionar aquí que existen diferencias importantes en el momento y duración de la puesta entre edades de la misma población. En ocasiones, un mismo individuo puede presentar dos picos de puesta al año, es decir, dos ciclos reproductivos anuales. Es el caso de Sebastes paucispinis en el Pacífico. En las especies con puesta en medios más estables el patrón descrito puede variar, un caso importante es el fletán negro (Reinhardtius hippoglossoides), donde ha sido descrito varias puestas al año, pero no a escala individual, sino poblacional, esto es cada individuo pone una sola vez al año, pero no existe una fuerte asincronía entre todos los individuos de la población. Los picos no tienen por que ser coincidentes año tras año. Una hipótesis es que el medio estable en el que se desarrollan los huevos y larvas (grandes profundidades) no es tan estacional como el medio pelágico. Los peces de agua cálida o tropical varían de especies que ponen a lo largo de todo el año a aquellas que presentan estaciones claramente marcadas de puesta, pero su dependencia del medio es inferior, siendo más importante la predación, por lo que es muy típico la presencia de especies vivíparas y aquellas de cuidado parental. Para asegurar que un individuo está en condiciones de reproducirse en la estación apropiada, un mecanismo fisiológico debe controlar el momento de la maduración de la gónada. Este mecanismo de control temporal probablemente tiene dos componentes: un ciclo endógeno de desarrollo gonadal y un mecanismo que sincronice este ciclo con ciertas claves ambientales. Como hemos dicho, la temperatura y la duración del día son probablemente las claves críticas y han sido muy estudiadas experimentalmente. 25  2.3. Aspectos espaciales de la reproducción Los primeros estadios vitales son extremadamente vulnerables tanto a condiciones abióticas desfavorables como al ataque de predadores. La carencia de movilidad de estos estados tempranos significa que ellos pueden aportar poco o nada ante esos peligros. Al igual que el momento de nacer era importante, el lugar elegido también lo será. En la siguiente tabla se presenta una clasificación de los peces teleósteos basados en el lugar elegido para la freza, según la clasificación de Balon (1975, 1981). En esta clasificación están incluidos grupos que son exclusivos de peces de agua dulce. Clasificación de grupos reproductivos de teleósteos basados en el lugar de la freza: 1. Sin protección de los huevos y b. Que forman nidos larvas i. En roca o grava a. Frezantes en substratos abiertos ii. En arena i. Pelágicos iii. En plantas ii. Demersales iv. En burbujas 1) En fondos duros v. En agujeros 2) En plantas 3. Que transportan a la prole 3) En fondos blandos a. Externos b. Frezantes en lugares escondidos i. En la frente i. Bentónicos ii. En la boca ii. En cuevas iii. En las branquias iii. En invertebrados iv. En la piel iv. En la playa v. En bolsas 2. Que protegen a la prole b. Internos a. Que eligen el substrato i. Vivíparos facultativos i. En rocas ii. Vivíparos obligados ii. En plantas 1) Lecitotróficos iii. Terrestres 2) Matrotróficos iv. Pelágicos Las especies de aguas frías/templadas de interés pesquero pertenecen a diversos grupos. Así tenemos que muchos elasmobranquios son vivíparos matrotróficos. Otras especies de alto interés son vivíparas lecitotróficas, como las del género Sebastes. Este grupo de especies cuidan en mayor o menor medida de la prole, por lo que la fecundidad debe ser baja y la probabilidad de supervivencia de la prole es alta. Otras especies ponen los huevos sobre sustratos particulares. En estos la mortalidad es mayor, 26 pero no hay pérdida por deriva, es el caso del rape (Lophius piscatorius) o del arenque (Clupea harengus), aunque es más típica de especies marinas costeras. Sin embargo, la mayor parte de las especies de interés comercial, las de la plataforma, producen huevos pelágicos. La mortalidad en estos casos es catastrófica, por lo que la fecundidad debe ser muy elevada. La producción de huevos pelágicos no significa de ningún modo que el lugar donde se produce la freza carezca de importancia. Como hemos mencionado anteriormente muchas de las especies que nos ocupan sufren fuertes movimientos migratorios en búsqueda del lugar y momento adecuado para la freza. El bacalao del ártico, por ejemplo, migra desde el Mar de Barents, hasta las Islas Lofoten y una vez allí, desde los fondos marinos hasta el área pelágica donde tendrá lugar la freza. El hecho de poner los huevos en el lugar inadecuado puede producir fuertes mortalidades por deriva hacia lugares inapropiados para el desarrollo del huevo y la larva. Quizá uno de los aspectos más interesantes y menos estudiados sea el relativo a la flotabilidad de los huevos y larvas. Un ejemplo, en el mar Báltico existen fuertes diferencias en salinidad de unos lugares a otros. El bacalao del báltico vive disperso en el área, pero migra a ciertos lugares para la puesta, no tanto por el hecho de las corrientes, sino porque en la mayor parte de los sitios los huevos se hundirían y perecerían. Sólo en esas áreas alcanza la flotabilidad neutra en lugares adecuados para su desarrollo. 2.4. Recursos parentales en la reproducción Chambers y Trippel (1997), Wootton (1990), Tyler y Calow (1985) Hasta ahora hemos visto el problema de la dinámica de generaciones desde un punto de vista esencialmente demográfico; sin embargo, hay también un proceso previo, y es el uso de la energía en los peces reclutados, modo de uso que la selección impone para que se alcance una estrategia óptima para maximizar la efectividad reproductiva. Si bien la cuestión de la dinámica de generaciones es un problema sobre el uso de la energía de los peces reclutados, es también, sobre todo, una cuestión ecológica general de los estados de pre-reclutamiento, de lo que se ha tratado hasta ahora. Aproximadamente el 75% de la energía ingerida es digerida. La energía digerida se subdivide en orina y energía (neta) metabolizable. A su vez, la energía neta tiene los siguientes destinos: metabolismo basal (26%), Metabolismo activo (16%), crecimiento 27 (0-18%) y reproducción (0-18%), indicando entre paréntesis los porcentajes con respecto a la energía ingerida. Con el comienzo de la actividad reproductora el individuo entra en una fase en la que una parte importante de los recursos disponibles hasta entonces debe ser asignada a las tareas de la reproducción. Estas tareas las veremos más adelante, pero en primer lugar es necesario esbozar muy por encima el marco conceptual que explica el sistema de retroalimentación que regula el consumo de energía de un pez adulto y el reparto de esa energía. En la figura se puede observar muy esquemáticamente dicho escenario. El reparto de la energía debe ser para 1) la respiración, actividad alimenticia, escape de predadores y la actividad reproductora y 2) para el crecimiento somático, almacenamiento y formación Energía Excreción consumida de las gónadas. La energía designada para la Respiración Alimentación y escape alimentación, escape y la actividad reproductora Energía influye directamente el neta Fotoperiodo consumo de energía, Temperatura supervivencia y viabilidad de la prole, respectivamente. La Normas de reparto energía designada para la Disponibilidad de presas soma se reparte entre el Intensidad de incremento del índice de Almacena la predación Soma Gónada condición fisiológica y el miento incremento en talla. La Actividad energía designada para la Talla KS reproductora formación de la gónada Fecundidad y prole viable determina la fecundidad y calidad de la prole. 28  2.4.1. Fecundidad La fecundidad es el eslabón principal entre las estimaciones cuantitativas de huevos y larvas y la estimación del tamaño del stock reproductor. Para calcular la biomasa reproductora, lo primero es conocer la fecundidad específica , determinando el número de huevos puestos por hembra adulta y año. La segunda fase es determinar por mes o estación la probabilidad de que una hembra adulta logre las condiciones necesarias para la puesta efectiva. Una tercera fase sería examinar las variaciones interanuales de la fecundidad, particularmente en cuanto al número de puestas parciales consecutivas durante el periodo de puesta. La fecundidad también se utiliza para estimar la supervivencia, para determinar el número de individuos necesario para mantener un stock a nivel sostenible y como criterio para identificar unidades de stock. Es necesario distinguir entre fecundidad parcial, fecundidad real, fecundidad potencial y la fecundidad en la vida.La fecundidad en la vida es el número de huevos que una hembra logra poner a lo largo de todas las estaciones reproductivas de su vida. La fecundidad potencial es el número de huevos que en una estación determinado están preparados para desarrollarse y ser liberados. La fecundidad real es el número real de huevos que son liberados en una estación reproductiva ya que una parte de los que constituyen la fecundidad potencial (a veces muchos) no llegan a ser puestos y se quedan en el ovario para ser después reabsorbidos, por tanto, la fecundidad real es igual o inferior a la potencial. Existen especies que liberan los huevos en tandas o “batches”, la fecundidad parcial es el número de huevos producidos en cada tanda. Así la suma de las fecundidades parciales es la 6 10 Carpa fecundidad real. Fecundidad (número de huevos) Eglefino La fecundidad de una especie es 10 5 Gallineta el resultado de un proceso evolutivo en Eperlano Esturión el que se optimiza el reparto de energía obtenida por la alimentación entre el Sardina 104 consumo metabólico, el crecimiento y Salmón Trucha la reproducción y tiene un carácter adaptativo en relación a las estrategias 3 10 vitales de la r y de la k. Las especies con estrategias de la r están adaptadas a 10 20 30 50 100 150 Talla (cm) 29  ambientes muy variables e impredecibles, ponen muchos huevos de pequeño tamaño, tienen una puesta prolongada y una mortalidad larvaria muy elevada. Esta estrategia les permite sobrevivir en cuanto se dan condiciones ambientales favorables. Las especies estrategas de la k ocupan ambientes más estables o predecibles, ponen menos huevos, de mayor tamaño y en puestas cortas. De alguna forma están más protegidos y su mortalidad larvaria previsiblemente es menor. Por tanto las opciones posibles para asegurar la descendencia en los peces se reducen a dos: aumentar el número de huevos o aumentar su tamaño.Así la fecundidad tiende a ser alta donde los huevos son liberados al exterior con puesta pelágica, se reduce cuando la puesta es demersal, es considerablemente menor en las especies que ofrecen protección a los huevos y mínima en los que muestran cuidado parental. Ejemplos de fecundidad en algunas especies y grupos : Especies Modo reproductivo Fecundidad Tamaño del Tamaño de la larva huevo (mm) (mm) % respecto al adulto Marino Bacalao Ovíparo pelágico 2-9. 106 1.1-1.9 3.5-4.5 0.3 Gadus morhua Marino Platija Ovíparo pelágico 16-350. 103 1.7-2.2 6-7 0.7 Pleuronectes platessa Marino Caballa Ovíparo pelágico 350-450. 103 1.0-1.4 3-4 0.6 Scomber scombrus Marino Arenque Ovíparo demersal 5-200. 103 0.9-1.7 5-8 1.6 Clupea harengus Agua dulce Carpa Ovíparo demersal 180-530. 103 1.9-1.6 5-6 0.6 Cyprinus carpio Salmón Ovíparo Agua dulce 1-10. 103 5-6 15-25 1.3 Salmo sala demersal Fletán negro Ovíparo Marino 15 – 70. 103 4 17 19 Demersal Mielga Vivíparo 2-16 24-32 250-300 23 Squalus acanthias lecitotrófico Musola Vivíparo 10-30 ~250 20 Mustelus mustelus matrotrófico Guppy Vivíparo 10-50 6-10 13 Poecilia reticulata matrotrófico 30  A estas generalizaciones existen notables excepciones. El salmón por ejemplo, produce una gran cantidad de huevos demersales parcialmente enterrados, pero estos son de gran tamaño. Las especies de Sebastes son vivíparas pero producen entre 50 mil y un millón de huevos/larvas, una más que alta fecundidad teniendo en cuenta que liberan larvas desarrolladas de entre 6 y 8 mm. Los datos de fecundidad se relacionan a menudo con la talla el peso o la edad. La relación entre la longitud del pez y la fecundidad es de tipo exponencial: F = a Lb o logFparcial = log a + b log L La tasa de incremento de la fecundidad con respecto a la talla (b) en los peces tiene un valor medio entorno a 3, pero su rango de variación es de 1 a 7. Como regla general b es más alta en especies de vida corta y mortalidad larvaria elevada que en especies longevas de supervivencia larvaria alta. La relación entre fecundidad y peso es prácticamente lineal, siendo los peces más pesados generalmente los más fecundos. La correlación suele ser bastante buena aunque hay diferencias importantes, así hembras de la misma talla pueden diferir bastante en la fecundidad, incluso la misma hembra suele tener diferentes fecundidades parciales dentro de la misma época de puesta. La fecundidad real media a una talla determinada puede variar de año en año en 31 una población o entre poblaciones de una misma especie. En el primer caso se puede considerar un índice de la condición de los peces, mientras que en el segundo caso es uno de los parámetros biológicos que se pueden tener en cuenta para identificar unidades de stock. En la platija del Mar del Norte la fecundidad a una talla y edad determinada decae desde el Canal de La Mancha hacía el norte. La cuestión es saber si esta variación es predecible o es una simple consecuencia de hechos aleatorios durante la maduración de los ovarios y, por tanto, impredecible. Las variaciones predecibles en la fecundidad parcial se pueden deber a factores genéticos, ambientales o a una conjunción de ambos. En las especies con puesta total, es decir, los que ponen todos los huevos en la estación de puesta de una sola vez, la fecundidad parcial y la real son la misma. En los de desarrollo asincrónico la fecundidad real dependerá del número de puestas durante la estación reproductiva y de la fecundidad parcial. Aquí estriba una gran dificultad; en condiciones de cultivo esto se puede calcular fácilmente, pero en la mar es difícil saber cuantas veces pone una hembra determinada. Existen métodos de estimación basados en la presencia de huevos hidratados o por evidencias histológicas de freza reciente; así, por ejemplo si en una muestra el 20% de las hembras muestran haber frezado en las últimas horas, la frecuencia media de puesta para esa población es de 5 días, sabiendo la duración de la puesta se puede estimar el número total de puestas. El problema se plantea en aquellas poblaciones donde hay una fuerte asincronía poblacional en la puesta y así en un momento determinado puede haber hembras que ya han empezado la puesta y hembras que aún tardarán meses en hacerlo. Por métodos histológicos se puede llegar a obviar este problema. En las especies con desarrollo sincrónico, sin embargo, solo los huevos vitlelados al comienzo de la época de puesta se pondrán durante la misma. En este caso la fecundidad potencial es muy cercana a la real y la suma de las fecundidades parciales es la real. No obstante es necesario valorar, mediante técnicas histológicas, la incidencia del proceso denominado atresia y del fallo reproductivo. Esto suele ocurrir a pequeña escala por diversos factores, pero también puede ser masiva, y se habla entonces de fallo reproductivo. Los mecanismos que disparan la atresia son en gran medida desconocidos aunque trabajos recientes demuestran que dependen en gran medida del estado de condición de la hembra. 32  Estos últimos conceptos nos llevan a establecer dos tipos de fecundidad: Fecundidad determinada.- La fecundidad es determinada si el número de huevos que va a ser puesto queda fijado en un momento dado y no hay adición de nuevos ovocitos vitelogénicos una vez que se ha iniciado la puesta. En peces con este tipo de fecundidad, el conjunto de oocitos vitelados que se encuentran en el ovario al comienzo de la época de puesta se consideran equivalentes a la fecundidad potencial anual, esto es, el número de oocitos vitelados que maduran en un año (sin tener en cuenta perdidas por atresia). Por tanto, el número de huevos vitelados presentes en el ovario decrece con cada puesta puesto que no son remplazados durante la estación reproductiva. Es típica de especies con desarrollo sincrónico. Fecundidad indeterminada.- La fecundidad es indeterminada cuando hay un aporte continuo de ovocitos vitelogénicos mientras dura la puesta. La fecundidad potencial anual no esta fijada de antes del comienzo de la época de puesta. Esto es, oocitos previtelogénicos pueden desarrollarse y ser reclutados al conjunto de oocitos vitelados en cualquier momento de la estación reproductiva. Este tipo de fecundidad se asocia con la maduración de tipo asincrónico. Para poder comparar la fecundidad entre individuos, stocks o especies, se utiliza la fecundidad relativa, que es el número de huevos por unidad de peso. Otros índices, denominados fecundidad específica, sirven para caracterizar el potencial reproductivo a nivel poblacional e incluyen, dependiendo de la especie, factores tales como la fecundidad individual, inicio de la madurez sexual, proporción de sexos, y periodicidad y frecuencia de las puestas a lo largo del ciclo biológico individual. 2.4.2. Reparto del consumo energético En lo que a nosotros respecta, podemos considerar que la energía es utilizada para tres fines: supervivencia, crecimiento y reproducción. Tras cada ciclo reproductivo la energía será utilizada para cada uno de estos tres fines; de forma inmediata para la supervivencia, y el resto para el crecimiento y la reproducción. Si tras la primera maduración sexual no hay energía disponible para la supervivencia, sólo habrá tenido lugar un ciclo reproductor; son las especies semélparas, tal como los salmones del género Oncorhynchus. Si hay energía sobrante los peces tendrán oportunidad de crecer y volver a reproducirse, especies llamadas iteróparas, como es el caso de la mayoría de 33  las especies de peces marinos. Entre estas últimas hay especies que dedican casi toda la energía sobrante a la reproducción y menos al crecimiento; normalmente suelen ser especies de vida corta. Otras especies dedican tanta o más energía al crecimiento que a la reproducción; suelen ser especies longevas que llegan a tener un gran tamaño. Desde este punto de vista, se pueden definir dos estrategias en el uso de la energía de reproducción. A: la tasa de reproducción a cada edad, definida en unidades de energía/año, es una función creciente del suministro de energía excedente. B: la tasa de reproducción a cada edad está estrictamente determinada por el tamaño del cuerpo a cada edad. La estrategia A sería más conveniente cuando la tasa de mortalidad de los adultos es alta, tal como en los engráulidos; mientras que la estrategia B sería propia de especies iteróparas que experimentan una tasa de mortalidad baja después de la maduración, tal como los Gádidos grandes. También observamos que las curvas de crecimiento en ambas estrategias son diferentes. En los peces de la estrategia A la curva de crecimiento tiene una pendiente muy elevada al principio, para acercarse pronto al límite asintótico (valor alto de K), y en los peces de la estrategia B la curva tiene una pendiente relativamente constante (bajo valor de K). Como es sabido, la constante K de la ecuación de crecimiento de von Bertalanffy k = 1.00 k = 0.25 está en relación directa con la tasa de catabolismo. En los peces de la Talla k = 0.10 estrategia B, como se tarda mucho en llegar a las proximidades del límite máximo asintótico, las tasas de crecimiento a cada edad son Edad muy plásticas. Así, si hay poco alimento el crecimiento puede reducirse, y si hay mucho alimento aumentar, variación que se podrá notar no sólo en la longitud sino también en el índice de condición (bacalao de Noruega y Mar de Barents). Seguramente, gracias a esta elasticidad del crecimiento anual, la fecundidad podrá mantenerse sin grandes variaciones, usando más o menos energía somática en la elaboración de los productos sexuales. Estas especies serán típicamente iteróparas, principalmente de fecundidad determinada. Con la estrategia A los peces alcanzan pronto una talla próxima al límite asintótico, de modo que la tasa de crecimiento perderá también pronto elasticidad, y las 34 variaciones de la disponibilidad de alimento se reflejarán más en los cambios de la tasa de gasto reproductivo. Esta plasticidad del gasto reproductivo será a costa de variar el grado de atresia en aquellas especies con un solo grupo de ovocitos en maduración, o en variar el número de grupos de ovocitos en maduración, alargándose o acortándose así en este último caso la estación de desove. En los mares boreales, donde la estación de disponibilidad de recursos normalmente es corta, la estación de desove deberá ser también corta, y los stocks de huevos en maduración serán pocos o sólo uno. Por el contrario, en las latitudes bajas podrá darse mejor la estrategia A, acomodando el gasto reproductivo a la disponibilidad de alimentos para los adultos. Todo lo anterior no quiere decir que las especies de fecundidad determinada, típicamente estrategas B, no acomoden el gasto reproductivo a la cantidad de energía excedente. Lo hacen, aunque con una flexibilidad mucho menor que en una especie con múltiples stocks de ovocitos en maduración. El período crítico de las especies con fecundidad determinada es la alimentación entre el fin de la última freza y el mismo comienzo de la maduración del próximo período reproductivo, ya que el número de oogonias que serán movilizadas a ovocitos dependerá de la reserva de energía acumulada, así que en este caso la fecundidad real de una hembra queda ya determinada al comienzo mismo de la maduración de las gónadas. En los peces estrategas B la relación alimento-fecundidad será indirecta, puesto que lo que varía es el crecimiento, habiendo una relación talla-fecundidad relativamente constante. A todo esto hay que añadir el fenómeno del fallo reproductivo, que consiste en que una hembra que por su tamaño y edad debería estar madura en la estación de desove no lo está, aunque el pez haya frezado en años anteriores. Esto podría significar que en los peces de fecundidad determinada, o con un soto stock en maduración y poca capacidad de atresia, si no se ha alcanzado una reserva de energía suficiente no se desencadena la maduración o queda abortada; mientras que en los de fecundidad indeterminada, con gran facilidad de atresia o múltiples vitelogénesis, el gasto es acomodado a las disponibilidades de energía sin que se llegue al fallo reproductivo. En conjunto, el uso de la energía debe ser visto dentro de los factores denso- dependientes, pues la tasa de alimentación depende en gran parte del tamaño de la población parental, con repercusiones sobre la supervivencia post-freza, el crecimiento y la fecundidad. La llegada a la madurez sexual está, en los peces, más en relación con una longitud que con una edad determinadas. 35  2.4.3. Bioenergética de la reproducción Wootton (1990) El gasto energético en la reproducción se destina básicamente a tres grandes componentes: Para la formación de caracteres sexuales secundarios, en el comportamiento reproductivo y para la formación de las gónadas. Los caracteres sexuales secundarios pueden ser de vital importancia para muchas especies. Sus beneficios son muy variados, son usados para la lucha territorial entre machos rivales, para el reconocimiento entre especies y también para la elección de la pareja durante el cortejo. Pero también aumentan el riesgo de predación. Las especies de interés comercial de aguas frías templadas rara vez presentan dimorfismo sexual y caracteres secundarios, aunque existen notables excepciones, como el caso del salmón, siendo muy llamativo el salmón del pacífico (gen. Oncorhynchus). El comportamiento reproductivo puede incluir diversos componentes: Movimientos para la elección del lugar de reproducción, preparar el lugar de la freza, defensa del lugar, cortejo y cópula, y cuidado parental. De todas ellas destaca por su interés las migraciones que muchas especies realizan para el desove. El medio ambiente en regiones tropicales la producción de plancton es más o menos continua, aunque a niveles bajos. Así, el alimento está disponible para las larvas de peces por un periodo largo y la freza se puede extender a lo largo de varios meses. Por el contrario los ciclos de producción discontinuo en latitudes templadas y polares esta asociada con una substancial aunque de corta vida población de zooplancton. Esta explosión planctónica puede mantener una gran población de larvas si la freza y posterior eclosión coinciden temporalmente y espacialmente con estos periodos de abundancia. Adoptar un comportamiento migratorio permitiría explotar los recursos de diferentes áreas con una naturaleza estacional, mejorando el éxito reproductivo e incrementando la abundancia. De las 25-30 especies comerciales más importantes, casi todas son migratorias, y ellas son comercialmente importantes porque son abundantes. Ya que el comportamiento migratorio es una adaptación para explotar la productividad estacional de diferentes áreas, los ciclos migratorios deben ser regulares y predecibles. Las migraciones ocurren a lo largo de rutas más o menos definidas, en épocas específicas del año y entre áreas específicas de alimentación, invernada y puesta. En la figura siguiente se puede ver esquemáticamente este modelo comportamental migratorio. 36  Área de Área de invernada alimentación Adultos madurando Adultos Juveniles madurando Adultos en postpuesta Huevos y larvas Área de Área de desove reclutamiento Frezantes primíparos En el proceso migratorio habría que destacar varios hechos. Primero, el área de desove no necesariamente es adecuada para la alimentación del adulto. Así en muchos casos, la alimentación del adulto se ve muy restringida, por este hecho y porque la mayor parte del tiempo la dedica a la reproducción. Segundo, la migración desde las áreas de alimentación y/o invernada es un proceso activo del individuo; aunque en muchos casos se ayude por corrientes en la misma dirección, en otras situaciones las corrientes son contrarias; en cualquier caso el individuo dedica menos tiempo a la alimentación y comienza a vivir de las reservas acumuladas en el verano. En el caso extremo del comportamiento migratorio estaría el Salmón del pacífico, que consume la práctica totalidad de las energías en el movimiento migratorio hacia la zona de desove río arriba y tras la puesta, muere. 2.4.4. Bioenergética de la maduración del ovario En la ecuación del saldo energético: C = Ps + Pr + R + F + U donde C es el contenido energético del alimento consumido en un periodo de tiempo determinado, R es la pérdida de energía en forma de calor durante el metabolismo, F es la pérdida de energía en las heces y U es la pérdida de energía en los productos de excreción, Ps es la energía destinada al crecimiento somático y Pr la destinada a la reproducción, básicamente a la producción de gametos.