Patrones de Diversidad de Epifitas en Bosques de Tierras Bajas y Subandinos PDF

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Artículo de investigación PATRONES DE DIVERSIDAD DE EPÍFITAS EN BOSQUES DE TIERRAS BAJAS Y SUBANDINOS Epiphytic diversity patterns in lowland and subandean forests Palabras clave: Araceae, bosque húmedo subandino, bosque Luis Francisco Henao-Díaz1 húmedo tropical, Bromeliaceae, hostilidad ambiental, Orchi- Natalia María Pacheco-Fernández2 daceae, riqueza de especies. Sofía Argüello-Bernal3 Key words: Araceae, subandean cloud forest, tropical rain forest, Bromeliaceae, environmental hostility, Orchidaceae, Margarita María Moreno-Arocha4 species richness. Pablo R. Stevenson5 RESUMEN ABSTRACT Los bosques tropicales son los ecosistemas más Tropical rainforests are the most diverse ecosystems diversos del planeta y aunque se han propuesto on the planet. Although many theories have been muchas teorías para explicar su riqueza, aún des- proposed to explain their richness we currently conocemos gran parte de la importancia relativa know little about their relative importance. de los factores que la afectan. Esta diversidad se This diversity is threatened by anthropogenic encuentra amenazada por alteraciones de origen disturbances such as fragmentation and forest antrópico, como la fragmentación y la degradación degradation. In this study we compared epiphytic de los bosques. En este estudio se comparan pa- plant diversity patterns in lowland and subandean trones de diversidad de epífitas en un bosque de forests. More epiphytic diversity was found tierras bajas y uno subandino. De esta manera, se in subandean (PNN Cueva de los Guácharos) encontró una mayor diversidad de epífitas en el compared to lowland forest (Palmarí Reserve). bosque subandino (PNN Cueva de los Guacharos) In addition a higher abundance of epiphytes was comparado con el de tierras bajas (reserva Palmarí). found in conserved forest. Tree host diversity was Adicionalmente se encontró mayor abundancia de higher in lowland forests than in subandean forests, epífitas en los bosques más conservados. Dado que so we can reject the possibility that differences la diversidad de forofitos es mayor en el bosque between the patterns of epiphytic diversity are de tierras bajas que en el subandino, se descarta la caused by regional effects of plant diversity. Our posibilidad de que las diferencias en los patrones results suggest that humidity seems to be the most encontrados se den por efectos regionales de di- important environmental filter explaining epiphyte versidad de plantas. Se concluye que la humedad diversity. parece ser el filtro ambiental más importante para explicar la variación en diversidad de epífitas. 1 Universidad de los Andes. Bogotá, Colombia. [email protected]. Autor para correspondencia. 2 Universidad de los Andes. Bogotá, Colombia. [email protected] 3 Universidad de los Andes. Bogotá, Colombia. [email protected] 4 Universidad de los Andes. Bogotá, Colombia. [email protected] 5 Universidad de los Andes. Bogotá, Colombia. [email protected] Recepción: 12 de abril de 2012 / Aprobación: 27 de junio de 2012 Colombia Forestal Vol. 15(2): 161 - 172/ julio - diciembre, 2012 161 Comparación de diversidad de epífitas en dos bosques tropicales INTRODUCCIÓN con condiciones altas de humedad (Gentry & Dodson, 1987; Gentry, 1988). Según esta teoría, se Los bosques tropicales subandinos se diferencian de predeciría que bosques alto andinos, considerados los de tierras bajas en estructura y funcionamiento; muy húmedos por la presencia de nubosidad estos últimos están caracterizados por una alta constante (Melo & Vargas, 2003), deberían albergar productividad y reciclaje de nutrientes en el una alta diversidad de epifitos. El tipo de vida de ambiente (Bruijnzeel & Veneklaas, 1998). A pesar estas plantas implica una fuerte dependencia a de que la diversidad de árboles en los bosques condiciones atmosféricas muy específicas; por tropicales subandinos tiende a ser mayor que en ejemplo, sus abundantes requerimientos de agua los de tierras bajas y disminuye paulatinamente les hacen altamente susceptibles a las sequías, con la altitud (Gentry, 1988), aún no conocemos producto de deforestación y pastoreo (Nöske plenamente cuales son los factores que más et al., 2008). Estas características hacen de las afectan estos patrones de diversidad. En medio de briofitas y las epífitas, en general, plantas clave ella, los epífitos constituyen una parte importante en la identificación de las alteraciones del bosque de estos bosques andinos, con más del 30 % húmedo tropical (Hietz, 1999). de la flora vascular (Distler et al., 2009). Estas aproximaciones utilizan todas las especies de la La presencia humana constituye un elemento de- flora, no exclusivamente árboles, para sugerir terminante en la gravedad de fenómenos altamen- que los patrones para otros tipos de hábitos de te amenazantes, como son la deforestación y la crecimiento pueden ser diferentes a los descritos fragmentación de hábitat; con esto se demuestra para flora arbórea (Jiménez et al., 2009). De hecho, la influencia de briofitas epífitas en la continuidad se estima que el 10 % de las plantas vasculares y del bosque, pues ellas necesitan un área extensa cerca del 30 % de la diversidad de plantas de para persistir (Zartman & Nascimiento, 2006). bosques andinos están compuestas por epífitas De igual manera, es necesario mencionar que la (Gentry & Dodson, 1987; Wolf & Flamenco, fragmentación incrementa el riesgo de extinción 2003). Asimismo, en términos funcionales, las de poblaciones locales (Hietz, 1999). Esto se ma- epífitas tienen un papel preponderante en la nifiesta a través de la disminución de tamaños po- biomasa y reciclaje de nutrientes en los bosques de blacionales como consecuencia de la reducción en las tierras altas (Hofstede et al., 1993), en donde el hábitat, el consecuente aumento en el efecto de juegan un papel ecológico importante para otros borde (Hietz-Seifert et al., 1996) y la disminución niveles tróficos. Esto se debe a que las plantas del potencial de migración de las especies (Hietz, epífitas proporcionan recursos tales como sitios de 1999). Estudios recientes demuestran el impacto alimentación, refugio y reproducción para una gran que ejercen los bordes establecidos por los asen- variedad de organismos como anfibios e insectos tamientos humanos en la destrucción del bosque (Wester et al., 2011). húmedo tropical (Laurance et al., 2002; Laurance et al., 2007). Por ejemplo, Hietz (1999) describe Actualmente una de las hipótesis que explica los el efecto de borde como una de las formas más patrones de diversidad de plantas es la de hostilidad frecuentes de alteración del ecosistema asociadas del ambiente, pues se ha favorecido la idea de que a deforestación. Otras alteraciones pueden ser las los patrones de diversidad conocidos son, en buena quemas para agricultura, la conversión de bosque parte, explicados por efectos azarosos (Hubbell, para cría de ganados, la tala selectiva y los mono- 2001). Cuando hay filtros ambientales fuertes cultivos de especies arbóreas exóticas. es de esperar una baja diversidad en ecosistemas donde las condiciones ambientales sean poco Por otro lado, el patrón de distribución de las favorables. En el caso particular de las plantas especies de forofitos se encuentra relacionado epífitas, numerosos estudios han mostrado que son con el historial de disturbios o variación edáfica, organismos muy susceptibles a desecación, por lo fisiografía, profundidad del suelo, textura, contenido cual estas plantas son más abundantes en ambientes de nutrientes, drenaje, vientos y apertura del dosel 162 Colombia Forestal Vol. 15(2) / julio - diciembre, 2012  Luis F. Henao-D., Natalia M. Pacheco-F., Sofía Argüello-B., Margarita M. Moreno-A. & Pablo R. Stevenson (Gentry, 1988). Por lo tanto, cuando hay límites de encuentra a 91 m de altitud y cubre ecosistemas la distribución, uno de los ecotonos más definidos tanto de tierra firme, como de várzea. El Javarí es se da entre los suelos periódicamente inundados un río de aguas intermedias comunicado con varias y los de tierra firme (Sloan, 1987). También se ha lagunas y canales; es, además, un cauce de aguas documentado una asociación entre la distribución estacionales cuyo nivel varía aproximadamente de especies y patrones medioambientales como 18 m año-1, por ello la zona de várzea suele ser la topografía y la variación del tipo de suelo. En extensa (Samper, 2003). El nivel más bajo del algunas ocasiones es difícil la detección de patrones río se alcanza aproximadamente en septiembre, y existentes o la influencia de variables ambientales a partir de ese momento aumenta gradualmente en la estructura de la vegetación (Hubbell, 2001). hasta mayo, cuando alcanza su nivel más alto, la Sin embargo, en otros casos no existen asociaciones temperatura máxima y mínima a la sombra es de consistentes con variaciones ambientales, por esto 34ºC y 20ºC, respectivamente, mientras que la aparentemente están relacionadas con la historia de temperatura máxima y mínima a cielo abierto es regeneración local de las especies (Sloan, 1987). de 48ºC y 26ºC, respectivamente. El promedio aproximado de lluvia es de 3400 mm año-1 y su El presente estudio pretende comparar la diversidad humedad es del 92 %. La temporada de lluvias de plantas epífitas entre el bosque húmedo tropical ocurre entre enero y marzo, y la temporada seca y subandino bajo diferentes condiciones de entre junio y septiembre (RNP, 2010). conservación. Según la hipótesis de hostilidad ambiental, se esperaría que bosques de várzea El segundo lugar de estudio corresponde a los cercanos a un río presenten mayor diversidad de bosques subandinos del parque nacional natural epífitas que bosques de tierra firme con mayor (PNN) Cueva de los Guácharos. El parque se variación en la humedad. Del mismo modo es ubica al sur del departamento del Huila y norte del de esperarse que bosques subandinos con mayor Caquetá, en los municipios de Acevedo y San José disponibilidad hídrica posean mayor diversidad del Fragua, respectivamente. Se caracteriza por la que los de tierras bajas. Adicionalmente, dado presencia de cañones y laberintos, además de las que la colonización de epífitas sobre forofitos es formaciones cavernosas producidas por acción un proceso que ocurre progresivamente a través química y mecánica del río Suaza y sus afluentes. del tiempo, se esperaría que bosques secundarios Este parque presenta un gradiente altitudinal entre tuvieran menor diversidad de epífitas que bosques los 1650 y 2800 m de altitud, con una temperatura prístinos o secundarios tardios. Finalmente, se anual promedio de 16°C, una precipitación media evalúa si se presenta especificidad de epífitas por anual de 3100 mm y un 87 % de humedad relativa. forofitos particulares y si las diferencias encontradas La temporada de lluvias se extiende desde abril a se pueden atribuir a efectos regionales que afecten noviembre y la época menos lluviosa de diciembre a la diversidad local, a partir de la diversidad de los marzo. La red hidrográfica y la zona amortiguadora forofitos estudiados en dos zonas de muestreo. pertenecen a las cuencas del Magdalena (ríos Suaza y Guarapas) y Caquetá (Caño Agachado y la MATERIALES Y MÉTODOS quebrada La Fraguosa; UPNN, 2005). ÁREA DE ESTUDIO MUESTREO DE EPÍFITAS Y FOROFITOS El primer lugar de estudio fue la reserva natural En la reserva natural Palmarí se realizaron cinco Palmarí ubicada sobre el río Javarí en el Estado de transectos, cada uno con una distancia máxima Amazonas en Brasil, a 35 km de la desembocadura de 100 m. Los transectos uno y dos se encuentran de este río sobre el Amazonas; posee un área sobre bosque maduro, el tercero se encuentra en aproximada de 40 ha de bosques primarios, bosque secundario, mientras que los transectos bosques sucesionales tardios y unas pocas zonas cuatro y cinco se realizaron sobre el plano de de bosques secundarios tempranos. La reserva se inundación del río Javarí. Colombia Forestal Vol. 15(2) / julio - diciembre, 2012 163 Comparación de diversidad de epífitas en dos bosques tropicales Asimismo, en el PNN Cueva de los Guácharos se y, posteriormente, fueron aleatorizados 1000 veces realizaron cuatro transectos (distanciados entre sí sin remplazo para corregir por esfuerzo de mues- 100 m, como máximo). Dispuestos de la siguiente treo usando EstimateS (Colwell, 2009). El anterior forma; el uno y cuatro se realizaron sobre bosque análisis se realizó para las epífitas y los forofitos. secundario, mientras los transectos dos y tres en Tambien se probó la normalidad del promedio de bosque primario. morfotipos y del promedio del índice de Shannon por transecto (R Core Development Team, 2010). Los transectos fueron escogidos de tal forma que su inicio ocurriera cerca (5-15 m) del borde de un En términos descriptivos, se buscaron patrones disturbio antrópico que generara un claro en el altitudinales de abundancia en género y familia bosque de al menos una hectárea o un borde natural en los forofitos; del mismo modo se calculó la (la orilla de un río). A lo largo de cada transecto se abundancia de forofitos por género en el muestreo, utilizó el método de punto cuadrante cada 25 m, sus dimensiones y el número de forofitos para estableciendo cuatro cuadrantes por punto. Para cada distancia en el transecto. Adicionalmente cada cuadrante se escogió el forofito más próximo se exploró una posible relación entre categorías al punto, que tuviera un diámetro entre 25 y 60 cm. de CAP en intervalos de 10 cm y la cantidad de epífitas por morfotipo, género y familia. Se realizó Para cada uno de los forofitos muestreados se una ordenación basada en la composición de las registró su distancia lineal al transecto, el CAP epífitas para varios forofitos de la misma especie, (circunferencia a la altura del pecho) y su categoría con el fin de examinar la existencia de especificidad taxonómica; así mismo, se cuantificó la cantidad en las epífitas que se encuentran en cada especie e identidad de epífitas vasculares asociadas de planta, de forma que si ocurre especificidad, las que no fueran lianas. Se registró la altura y para especies de forofitos se agruparan en la ordenación. estandarizar solo se tuvieron en cuenta las epífitas presentes a una altura menor o igual a 12 m. Para RESULTADOS estas epífitas se registró categoría taxonómica y presencia o ausencia de conexión con el suelo. RESERVA NATURAL PALMARÍ ANÁLISIS DE DATOS Epífitas El análisis de datos se desarrolló considerando Se encontraron 423 individuos epífitos corres- el punto como unidad de muestreo (excepto para pondientes a 89 morfotipos, 96 géneros y 26 los análisis de especificidad de epífitas, en los que familias. Las familias de epífitas más abundantes los individuos fueron las unidades de muestreo). fueron Araceae (79.6 %), Pteridaceae (3 %) y Así pues, se promedió la cantidad de individuos Marcgraviaceae (1.75 %). La familia Araceae fue por morfotipo, género y familia de los forofitos de la única que presentó un marcado patrón altitudinal los cuadrantes, y se calculó el error estándar por en abundancia, lo cual evidencia una tendencia punto; el anterior procedimiento se realizó para negativa con respecto a la altura de los forofitos cada uno de los puntos de los transectos a sus res- (Figura 1a). Asimismo, se hallaron diferencias pectivas distancias. No se encontraron diferencias significativas entre la riqueza de epífitas entre significativas en los promedios de individuos de transectos (ANOVA F = 14.4, p < 0.001; Figura epífitas por puntos para morfotipos, géneros y fa- 2a). Consistente con lo esperado, el transecto de milias en ninguna de las dos locaciones, por tanto, bosque secundario joven (no. 3) fue el que presen- se utilizaron los datos de los morfotipos para los tó los valores más bajos de riqueza de epífitas, con análisis posteriores. Del mismo modo, se calculó respecto a los transectos de otros tipos de bosques el índice de diversidad de Shannon para cada punto y uno bosque de plano de inundación (no 4) que por transecto. Los puntos fueron divididos según mostró el mayor valor. Por su parte, el análisis de el tipo de bosque en cada una de las localidades rarefacción reveló diferencias entre los tipos de 164 Colombia Forestal Vol. 15(2) / julio - diciembre, 2012  Luis F. Henao-D., Natalia M. Pacheco-F., Sofía Argüello-B., Margarita M. Moreno-A. & Pablo R. Stevenson bosque: el bosque primario mostró un promedio PARQUE NACIONAL NATURAL CUEVA DE de 44 especies, el inundable 38 y el secundario 12 LOS GUÁCHAROS (Figura 3). Epífitas El índice de diversidad de Shannon muestra una significancia estadística a través de los transectos Se encontró un total de 1597 individuos epífitas (F = 3.15, p = 0.036). La diferencia se encuentra correspondientes a 123 morfotipos, 123 géneros y entre el transecto 2 de bosque primario y el 3 de 30 familias. Las mayores abundancias de epífitas bosque secundario (Tukey HSD p = 0.037). se encontraron en las familias Piperaceae (33.7 %), Bromeliaceae (10.7 %), Araceae (10.2 %), Polypo- Forofitos diaceae (9.6 %), Aspleniaceae (9.1 %) y Orchidea- ceae (8.8 %). Las familias Araceae, Polypodiaceae Se registraron un total de 94 forofitos pertenecien- y Dennstaedtiaceae presentan una tendencia nega- tes a 29 familias (Figura 4). El mayor número de tiva con respecto a la altura (Figura 1b-d); en el forofitos se encuentra en las familias Fabaceae caso de las dos primeras familias, estas presentan (18.09 %), Urticaceae (9.57 %), Euphorbiaceae un comportamiento más pronunciado con el au- (8.51 %), Myristicaceae (8.51 %) y Moraceae mento de la altura. La familia Piperaceae muestra (6.38 %; Tabla 1). un comportamiento unimodal con una disminución Figura 1. Número de epífitas por categoría de altura. Reserva natural Palmarí familia: a. Araceae. PNN Cueva de Los Guácharos familias: b. Araceae, c. Polypodiaceae, d. Dennstaedtiaceae, e. Piperaceae, f. Bromeliaceae, g. Orchidiaceae Colombia Forestal Vol. 15(2) / julio - diciembre, 2012 165 Comparación de diversidad de epífitas en dos bosques tropicales Figura 3. Número acumulado de especies a medida que se realizaron más puntos de muestreo para cada tipo de bosque en las dos localidades. Las barras muestran la desviación estandar. a. bosque secundario Guácharos, b. bosque primario Guácharos, c. bosque primario Palmarí, d. bosque indundable Palmarí, e. bosque Secundario Palmarí Figura 4. Número acumulado de especies de forofitos Figura 2. Promedio de morfotipos de epífitas por a medida que se acumularon más puntos de muestreo. transecto a. Reserva natural Palmarí: transectos 1 y Las barras muestran la desviación estandar. a. reserva 2 bosque maduro, 3 bosque secundario, 4 y 5 bosque natural Palmarí, b. PNN Cueva de los Guácharos inundable; b. PNN Cueva de los Guácharos: transectos 1 y 4 bosque secundario, 2 y 3 bosque primario Tabla 1. Porcentaje de las principales familias en en el número de epífitas con la altura (Figura 1e). forofitos reserva natural Palmarí y PNN Cueva de los Las familias Bromeliaceae y Orchidiaceae enseñan Guácharos una disposición bimodal, en la cual hay una dis- Área de estudio Familia Porcentaje minución en el número de epífitas en las alturas Fabaceae 18.09 intermedias (Figura 1f-g). Cecropiaceae 9.57 Reserva natural Euphorbiaceae 8.51 Palmarí Myristicaceae 8.51 Para los transectos no se encontraron diferencias Moraceae 6.38 significativas en la riqueza promedio de los Malpighiaceae 5.32 morfotipos (Kruskal-Wallis K = 2.91, p = 0.41; Juglandaceae 17.95 Figura 2b). Asimismo, el análisis de rarefacción Euphorbiaceae 15.38 mostró que el bosque secundario contiene un total PNN Cueva de Lauraceae 14.10 de 97 especies frente a 72 del bosque primario los Guácharos Moraceae 11.54 (Figura 3). El índice de diversidad de Shannon Malvaceae 7.69 presenta diferencias estadísticas entre transectos Cunoniaceae 3.85 166 Colombia Forestal Vol. 15(2) / julio - diciembre, 2012  Luis F. Henao-D., Natalia M. Pacheco-F., Sofía Argüello-B., Margarita M. Moreno-A. & Pablo R. Stevenson (F = 3.85, p = 0.03); esta significancia se encuentra disponibilidad de agua y aumentaría el riesgo de entre el transecto 1 de bosque secundario y 3 de desecación para los epífitas (Benzing, 1990; Zotz bosque primario (p = 0.03). & Hietz, 2001). Adicionalmente se ha postulado que las diferencias topográficas producen un Forofitos dosel heterogéneo y discontinuo en tierras altas, lo cual permitiría mayor penetración de la luz a Se registraron un total de 79 forofitos pertenecien- los estratos intermedios del bosque en donde las tes a 21 familias (Figura 4). El mayor número de epífitas podrían instalarse (Melo & Vargas, 2003). forofitos pertenece a las familias Juglandaceae Para las bromelias y orquídeas se encontró una (18.0 %), Euphorbiaceae (15.4 %), Lauraceae distribución bimodal, dado que algunos géneros de (14.1 %) y Moraceae (11.5 %; Tabla 1). El análi- estas familias tienen adaptaciones que les permiten sis discriminante no encontró agrupación en los evitar o reducir la desecación frente a condiciones forofitos por la especificidad de sus epífitas. Esto de alta irradiación solar. Es posible que las ocurrió tanto en la reserva natural Palmarí como agrupaciones de estos, en alturas diferentes del en el PNN Cueva de los Guácharos (resultados no forofito, generen la distribución bimodal observada mostrados). (Cascante-Marin et al., 2006). DISCUSIÓN Las familias de las epífitas más abundantes encon- tradas en este trabajo concuerdan con las descritas DISTRIBUCIÓN DE EPÍFITAS por estudios anteriores en los cuales se sitúan pre- ferentemente las orquídeas, aráceas, pteridofitos y Se encontró aproximadamente 26 % más de indivi- bromelias (Küper et al., 2004; Larrea & Werner, duos, así como una mayor diversidad de especies 2010); sin embargo, las abundancias relativas de de epífitas en el PNN Cueva de los Guácharos que estas cambian drásticamente entre las localidades. en la reserva natural Palmarí. Esto se puede evi- En el bosque amazónico se presenta una mayor denciar en la riqueza de especies (Figura 3) y en dominancia por la familia Araceae, mientras que mayores índices de diversidad de Shannon, lo cual en el PNN Cueva de los Guácharos no se presen- indica que el bosque subandino tiene mayor diver- tan familias dominantes, lo cual concuerda con sidad de epífitas respecto al bosque amazónico. lo descrito por Leimbeck & Balslev (2001) para Esto podría deberse a la disponibilidad de agua, un bosques húmedos neotropicales. Por ejemplo, la recurso limitante en el crecimiento de epífitas, así dominancia de las aráceas en tierras bajas es de como a la exposición directa a la luz (van Reenen 79.6 %, mientras en tierras altas ocupan el tercer & Gradstein, 1983; Gentry & Dodson, 1987; Benz- rango de abundancia (10.2 %). Adicionalmente, ing, 1990; Castro-Hernandez et al., 1999; Kessler, es de esperar que este tipo de patrones varíen de 2001; Kromer et al., 2005; Gradstein, 2008). En acuerdo al rango de altura en el cual se evalúe el este sentido, se ha observado recurrentemente que forofito, que en nuestro caso fue entre cero y doce la riqueza de epífitas en ambientes montanos está metros. Posiblemente, la inclusión de estratos más influenciada por la humedad del aire (Ingram et altos hubiese generado una mayor representación al., 1996; Nieder et al., 1999; Kreft et al., 2004), de especies de epífitas más típicas del dosel, como donde algunas de las fuentes que favorecerían la Orchidaceae (Cascante-Marin et al., 2006). humedad ambiental serían la alta precipitación y la lluvia horizontal por condensación (Vogelmann, Los patrones de abundancia de las familias Ara- 1973; Stadtmuller, 1987; Obregon et al., 2011). ceae, Polypodiaceae, Dennstaedtiaceae y Pipera- ceae en los forofitos son decrecientes con la altura. El papel de la evapotranspiración también se Esto puede deberse a la dificultad que tienen las ha discutido, pues esta es mayor en tierras bajas epífitas para escalar los forofitos desde los estra- por su mayor temperatura, lo cual limitaría la tos bajos del bosque. También puede ocurrir por Colombia Forestal Vol. 15(2) / julio - diciembre, 2012 167 Comparación de diversidad de epífitas en dos bosques tropicales la necesidad de mantenerse conectadas al suelo pues los micos escarban, arrancan y deshojan las donde la disponibilidad de agua es mayor, o de epífitas en busca de invertebrados, lo cual podría mantener una altura lo suficientemente alejada afectar la abundancia en este tipo de bosque. del dosel para evitar la exposición directa a la luz solar y disminuir con ello el riesgo de desecación FOROFITOS (Gradstein, 2008). Por el contrario, las bromelias y orquídeas se encuentran en todas las alturas de Se encontró una mayor diversidad de forofitos en los forofitos sin una altura preferente; esto se debe el bosque amazónico comparado con el bosque a la independencia hídrica de estas plantas con de tierras altas (Figura 4). Asimismo, se observa respecto al suelo, así como a posibles adaptaciones una predominancia de Fabaceas en bosques a condiciones de desecación. amazónicos, lo cual concuerda con lo descrito por Cascante-Marin et al. (2006) para bosques maduros Las diferencias en los promedios de epífitas entre o con muy poca intervención. Sin embargo, no se los transectos están determinadas por los tipos de observó la misma tendencia para el PNN Cueva de bosque en cada una de las localidades. En el caso los Guácharos, donde predominan otras familias, de la reserva natural Palmarí, la mayor riqueza entre las que se incluyen algunas exclusivas de de especies se encuentra en el bosque primario, montañas (e.g. Juglandaceae) (Cascante-Marin et lo cual puede deberse al grado de conservación al., 2006). del bosque (Wolf et al., 2009), donde las epífitas han tenido mayor tiempo para establecerse. El La relación entre diversidad de epifitas y de bosque inundable contiene una riqueza similar con forofitos para las localidades en estudio es inversa, respecto al bosque primario, lo que se esperaría puesto que se encontró una mayor diversidad de por su estado de conservación. Adicionalmente forofitos en Palmarí, pero una menor diversidad se puede ver que los bosques inundables poseen de epifitas; mientras que en el PNN Cueva de los en promedio más epífitas que los demás bosques Guacharos se encontró una menor diversidad de (Figura 2a); esto podría explicarse por la humedad forofitos, pero una mayor diversidad de epifitas. que el río Javarí genera sobre estos terrenos. El Teniendo esto en cuenta, estudios anteriores han transecto realizado sobre el bosque secundario encontrado que el forofito desempeña un papel muestra la menor riqueza de especies debido al importante en la determinación de la distribución de menor tiempo de colonización. Además, se ha las epífitas y, por tanto, en la existencia de especies mencionado que la estructura abierta del dosel, particulares de árboles importantes, los cuales donde la humedad del aire es menor y hay mayor varían de acuerdo a propiedades físicas y riqueza irradiación, deja como resultado solo unas pocas de nutrientes (Castro-Hernandez et al., 1999). No especies tolerantes a estas condiciones (Kromer et se encontró especificidad en las epífitas de los al., 2005). forofitos. Además, los pocos estudios llevados a cabo en este tema muestran poco consenso al Por su parte, el PNN Cueva de los Guácharos respecto. Por una parte, se ha encontrado poca muestra una diferencia clara entre los tipos de especificidad (Hietz, 1997; Laube & Zotz, 2006; bosque, pues el bosque secundario contiene 25 Vergara-Torres et al., 2010), y cuando esta se especies más que el bosque primario (Figura 2b). observa, ha sido atribuida a las características de Este hallazgo resulta contrario a lo esperado, ya la superficie de los forofitos, relacionadas con la que se ha documentado que la regeneración de retención de agua o características arquitectónicas comunidades epífitas en ambientes intervenidos de este (Callaway et al., 2002; Merwin et al., 2003; es muy lenta (Gradstein, 2008). Sin embargo, este Gradstein, 2008). fenómeno puede ser explicado por el forrajeo de los micos churucos que habitan en el parque, quienes En los resultados obtenidos en este estudio se prefieren moverse y alimentarse en los bosques observa la existencia de una mayor relación entre primarios. El forrajeo es usualmente destructivo, la diversidad de epífitas y las condiciones ambien- 168 Colombia Forestal Vol. 15(2) / julio - diciembre, 2012  Luis F. Henao-D., Natalia M. Pacheco-F., Sofía Argüello-B., Margarita M. Moreno-A. & Pablo R. Stevenson tales, pues su abundancia es mayor en el bosque Callaway, R., Reinhart, K., Moore, G., Moore, subandino donde las condiciones son más favora- D., & Pennings, S. (2002). Epiphyte host bles para ellas. Adicionalmente, en los bosques de preferences and host traits: mechanisms for tierras bajas, quienes poseen la mayor riqueza de species-specific interactions. Oecologia, epífitas son los planos de inundación al borde del 132(2), 221-230. río, con esto se sugiere que la abundancia de epífi- tas tiene una mayor relación con el filtro ambien- Cascante-Marín, A., Wolf, J., Oostermeijer, J., tal. Esto concuerda con lo descrito por Gradstein den Nijs, J., Sanahuja, O., & Durán- (2008), quien afirma que dada la sensibilidad de las Apuy, A. (2006). Epihpytic bromeliad epífitas a cambios en las condiciones atmosféricas, communities in secondary and mature pequeños cambios en el clima local pueden gene- forest in a tropical premontane area. Basic rar fuertes impactos en estas comunidades. Adi- and Applied Ecology, 7, 520-532. cionalmente, y teniendo en cuenta que los ciclos de inundación y sequía en el Amazonas son muy Castro-Hernández, J.C., Wolf, J.H.D., Garcia- marcados, es posible que el microclima de estos Franco, J.G., & González-Espinosa, bosques cambie drásticamente en poco tiempo, de M. (1999). The influence of humidity, esta manera se dificultaría el establecimiento de nutrients and light on the establishment una mayor diversidad de epífitas. Esto llevaría a of the epiphytic bromeliad Tillandsia pensar que cambios climáticos que originen perio- guatemalensis in the highlands of Chiapas, dos más largos de sequía o inundación generarían, Mexico. Revista de Biología Tropical, a su vez, cambios irreversibles en las comunidades 47(4), 763-773. epífitas ya establecidas. Colwell, R.K. (2009). EstimateS: Statistical CONCLUSIONES estimation of species richness and shared species from samples (Version 8.2). User’s Se encontró una mayor diversidad de epífitas en Guide and application. Recuperado el 10 el bosque de tierras altas. Tambien, se observó de febrero de 2012 de http://purl.oclc.org/ que en bosques de tierras bajas e inundables hay estimates. una marcada predominancia de Araceae, mientras que en bosques de tierras altas la diversidad Distler, T., Jorgensen, P.M., Graham, A., está representada por Piperaceae, Bromeliaceae Davidse, G., & Jiménez, I. (2009). y Araceae. Es posible que las diferencias de Determinants and prediction of broad- diversidad estén relacionadas con la humedad scale plant richness across the western disponible, lo cual favorece los bosques de tierras neotropics. 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